Bức ảnh cuối cùng được biết đến của ông được chụp khi ông đang trên đường đi ngang qua Bandon, hạt Cork, ngồi trên xe quân sự. Bức ảnh chụp ông ở ngoài Khách sạn Devonshire Arms (nay là Munster Arms) ngày 22 tháng 8 năm 1922.

Trên đường đến Bandon, tại làng Béal na mBláth (tiếng Ireland là "miệng hoa"), đoàn xe chở Collins dừng lại để hỏi đường. Tuy nhiên, người mà họ hỏi đường, Dinny Long, lại là một thành viên địa phương của phe chống Hiệp định. Họ tổ chức phục kích đoàn xe trên đường trở về thị trấn Cork, biết rằng Collins sẽ dùng chính con đường này, vì hai con đường khác dẫn về Cork từ Bandon đã bị phe Cộng hòa phá hoại. Nhóm phục kích, được chỉ huy bởi Liam Deasy, đã bỏ gần hết vào quán rượu gần đó vào lúc 8 giờ sáng khi Collins và đoàn tùy tùng quay trở lại Beal na mBlath, nhưng 5 thành viên còn lại của toán phục kích vẫn nổ súng vào đoàn xe. Toán phục kích đã đặt mìn trên con đường, và có lẽ đã có thể giết nhiều người hơn từ đoàn tùy tùng của Collins, nhưng họ đã gỡ mìn khi cuộc chạm trán nổ ra.[12].

Collins bị giết chết trong cuộc trạm súng kéo dài chừng 40 phút, từ 8:00 đến 8:40 sáng. Ông là thương vong duy nhất trong cuộc đụng độ này. Khi đó ông hạ lệnh cho dừng xe và nổ súng bắn lại, thay vì giải pháp an toàn hơn là tiếp tục phóng xe đi tiếp, hoặc là chuyển sang ngồi sang chiếc xe bọc thép đi cùng, như phụ tá của ông, Emmet Dalton, khuyên. Ông bị bắn chết khi đang bắn lại những kẻ phục kích, thi thể của ông được chuyển về Cork, khi đó ông mới có 31 tuổi.

Người ta không đạt được đồng thuận về việc ai đã bắn chết ông. Tài liệu gần đây nhất cho rằng ông bị bắn bởi Denis ("Sonny") O'Neill, một thành viên phe chống Hiệp định và nguyên là xạ thủ trong quân đội Anh, chết năm 1950[13]. Điều này được công nhận bởi những người chứng kiến tham gia cuộc phục kích, O'Neill sử dụng loại đạn dum-dum, vỡ tung khi chạm đích, và gây ra vết thương rộng hoác trên sọ Collins. Ông ta ném số đạn còn lại sau cuộc phục kích, vì sợ quân chính phủ sẽ trả thù[14]. Thi thể của Collins được binh lính của ông mang về Cork, rồi từ đó chuyển về Dublin bằng đường thủy, vì họ e ngại thi thể sẽ bị đánh cướp nếu chuyển bằng đường bộ[15]. Hàng chục ngàn người đến viếng linh cữu của ông tại Tòa Thị chính Dublin trong suốt 3 ngày. Đám tang của ông được cử hành tại Thánh đường Dublin, với nhiều yếu nhân ngoại quốc và Ireland tới dự.

Cái chết của Collins làm dấy lên nhiều giả thuyết tại Ireland, và ngay cả nguồn gốc kẻ sát nhân cũng là chủ đề tranh cãi. Một số người Cộng hòa cương quyết cho rằng Collins bị giết bởi một 'điệp viên' Anh. Một số người ủng hộ Hiệp định cho là Éamon de Valera ra lệnh ám sát ông. Những người khác cho là ông bị bắn bởi chính một trong số các binh lính trong đoàn, Jock McPeak, người 3 tháng sau cuộc ám sát đào ngũ sang phe Cộng hòa với một xe bọc thép[16]. Tuy nhiên, sử gia Meda Ryan, người nghiên cứu sâu sát sự kiện này thì kết luận các thuyết trên không có căn cứ, 'Michael Collins bị bắn bởi một thành viên Cộng hòa, người kể lại (trong đêm xảy ra cuộc phục kích), "Tôi hạ được một tên"'[17]. Liam Deasy, chỉ huy cuộc phục kích, cũng nói, 'chúng ta đều biết là đấy là viên đạn của Sonny Neill'.[18]